Năm 1977, sau khi tốt nghiệp trường tình báo "Prakhovka", Putin được phong quân hàm trung úy lục quân, phân về làm công tác điệp báo tại trạm công tác Leningrad thuộc Tổng cục 1 KGB trong khoảng thời gian 8 năm.
KGB có 4 tổng cục (tương đương cấp bộ), 7 cục quản lý và 5 phòng độc lập. Bốn tổng cục là:
Tổng cục 1 phụ trách công tác tình báo đối ngoại, dưới có 4 cục, 3 văn phòng và 16 phòng.
Tổng cục 2 quản lý công tác phản gián, chống lật đổ trong nước, dưới có 3 cục nghiệp vụ, 8 phòng nghiệp vụ và 8 phòng khu vực.
Tổng cục 3 chủ quản bộ đội biên phòng, dưới có Bộ Tư lệnh, Cục Hậu cần, Cục Hải quân, Cục Không quân, phòng Nghiên cứu kỹ thuật biên phòng. Tổng cục này có 30 tổng đội lục quân, 7 đội tuần tiễu hải quân 5 liên đội không quân, tất cả tới 30 vạn người.
Tổng cục 4 là Tổng cục Cảnh sát Mật, làm nhiệm vụ “trấn áp mọi phần tử phản động và những hoạt động phản động trong nước và đến từ nước ngoài”. Nó là quả tim của ý thức hệ KGB, chuyên hoạt động chống chiến tranh tâm lý. Dưới có 9 cục đánh số thứ tự từ 1 đến 9, ngoài ra còn có một số phòng trực thuộc.
Bảy cục quản lý gồm: Cục Quản lý Quân đội (Cục 3); Cục Quản lý Kỹ thuật (Cục 6); Cục Theo dõi Giám sát (Cục 7); Cục Quản lý Thông tin (Cục 8); Cục Quản lý Cảnh bị (Cục 9); Cục Quản lý Hành chính và Cục Quản lý Nhân sự.
Năm phòng độc lập gồm: Phòng Điều tra vụ việc đặc biệt; Phòng Phân tích kinh nghiệm hoạt động; Phòng Thông tin quốc gia; Phòng Bảo vệ; Phòng Đăng ký hồ sơ.
Bắt đầu từ những năm 70 của thế kỷ 20, quan hệ Xô - Mỹ đi đến hòa hoãn, hai nước tăng cường giao lưu kinh tế và quan hệ mậu dịch. Trong cuộc giao lưu đó, Liên Xô thấy mình đang tụt hậu. Trong một báo cáo nghiên cứu cho thấy, công nghiệp điện tử lúc đó của Liên Xô đã lạc hậu so với phương Tây ít nhất 10-20 năm. Cho nên Liên Xô càng coi trọng thu thập tình báo khoa học kỹ thuật, đặc biệt là tình báo khoa học kỹ thuật quân sự. Dự tính thông qua việc sử dụng những tin tức tình báo khoa học kỹ thuật đó Liên Xô có thể rút ngắn thời gian đuổi kịp phương Tây. Do đó Liên Xô không tiếc trong việc đổ người và của vào việc này. Về tiền, hàng năm Liên Xô bỏ ra hàng tỷ đô-la để thu thập tình báo khoa học kỹ thuật và trang bị kỹ thuật mũi nhọn. Số kinh phí lớn đó, đại bộ phận đều từ 12 bộ có liên quan đến sản xuất công nghiệp quốc phòng. Về nhân tài, hàng năm KGB tuyển lựa khoảng 100 học viên ưu tú từ các trường học viện khoa học tự nhiên ở khắp nơi trong toàn quốc, đưa vào học trong các trường tình báo KGB, huấn luyện họ có được kỹ năng chọn lựa mục tiêu, nhận biết tài liệu, đánh cắp và chuyển tin tức tình báo, sau khi tốt nghiệp phân công về Cục T công tác. Putin đã gia nhập KGB trong trường hợp như vậy.
Lúc đó thu thập tình báo khoa học kỹ thuật ngoài KGB còn có Ủy ban Công nghiệp Quân sự Liên Xô, Bộ Tình báo Bộ Tổng Tham mưu quân đội Liên Xô, Cục Ngoại vụ Ủy ban khoa học kỹ thuật quốc gia, Cục Ngoại vụ Viện khoa học Liên Xô, Ủy ban Kinh tế đối ngoại, Bộ Ngoại thương, Viện Nghiên cứu tình báo khoa học kỹ thuật toàn Liên Xô, Thương hội Liên Xô... Nhân viên chuyên trách làm công tác tình báo khoa học kỹ thuật trên 10 vạn người, trong đó có 9 vạn điệp viên Liên Xô phân tán ở khắp nới trên thế giới để săn tìm tư kiệu khoa học kỹ thuật và thiết bị kỹ thuật tiên tiến.
Phạm vi thu thập tình báo khoa học kỹ thuật cũng mở rộng không ngừng, hầu như bao gồm mọi lĩnh vực khoa học kỹ thuật mà Liên Xô bị tụt hậu. Mục tiêu trọng điểm là những kỹ thuật mũi nhọn có thể trực tiếp hoặc gián tiếp dùng cho mục đích quân sự, như công nghiệp hàng không và hàng không vũ trụ, la-de, máy tính điện tử, vệ tinh, phân rã hạt nhân, khí động học hàng không, nhiệt độ thấp, điện tử, gốm sứ, rôbốt, cáp quang... những sản phẩm tưởng chừng không có liên quan tới công nghiệp quân sự, như Liên Xô đã từng đến các quốc gia phương Tây mua các trò chơi trên máy vi tính, vì những mạch điện tử đó có thể dùng trong một số tên lửa. Nguồn tình báo khoa học chủ yếu là Mỹ, Tây Âu và Nhật Bản. Trong đó Mỹ chiếm 61,5%, Tây Đức chiếm 10,5%, Pháp chiếm 8%, Anh chiếm 7,5%, Nhật Bản chiếm 3%. Đối với nhiệm vụ và mục tiêu thu nhập tình báo từng quốc gia cụ thể, tùy theo tình hình mà có sự chú trọng khác nhau, như đối với Mỹ chủ yếu là thu thập những tư liệu khoa học kỹ thuật về các mặt kỹ thuật vi điện tử, laser, vi tính, năng lượng hạt nhân, công nghiệp hàng không vũ trụ và khai thác dầu mỏ, khí đốt thiên nhiên; đối với Nhật Bản lại nặng về thu nhập vật liệu gốm sứ (dùng thay cho sắt thép chế tạo xe tăng, hạm tàu và máy bay), điện tử, rôbốt, cáp quang, kỹ thuật công trình gen di truyền.
Lúc đó, Cục T của KGB đã phát triển thành cục lớn thứ hai của Tổng cục 1, dưới có 4 phòng, với một đội ngũ tình báo gồm 2000 nhân viên khoa học kỹ thuật chuyên ngành, công tác ở trong và ngoài nước. Một bộ phận nhân viên công tác trong nước làm việc tại cơ quan Cục T, còn một bộ phận nữa cài trong bộ máy của các ngành có dính líu đến nước ngoài và liên quan đến khoa học kỹ thuật ở Bộ Ngoại thương, Công ty Xuất nhập khẩu. Họ không những có quyền quyết định chọn lựa các nhà khoa học đi dự hội nghị quốc tế mà còn có thể cử người đi cùng đoàn ra nước ngoài trực tiếp tiếp xúc với các học giả nước ngoài. Đoàn đại biểu Liên Xô đi dự các hội nghị khoa học quốc tế cũng không ngoại lệ, đều có sĩ quan của Cục T hoặc cử người hợp tác tin cậy tham dự. Những nhân viên tình báo của Cục T công tác ở nước ngoài đều có vỏ bọc với danh nghĩa hợp pháp là quan chức ngoại giao, cố vấn khoa học, đại biểu công ty... để hoạt động thu thập tình báo khoa học kỹ thuật; một bộ phận nhỏ dưới danh nghĩa ngụy tạo và giấy tờ giả, nhập cảnh bất hợp pháp vào các nước để hoạt động gián điệp khoa học kỹ thuật. Putin thuộc phòng D chuyên phối hợp với ngành tình báo các nước vệ tinh của Liên Xô về tình báo khoa học kỹ thuật.
Tin tức thắng lợi trên mặt trận tình báo liên tiếp truyền về. Như vụ "Toshiba" nổi tiếng, vụ việc tuy xảy ra vào năm 1987, nhưng việc mua bán là từ năm 1982-1983. Công ty Toshiba của Nhật Bản bán một cách bất hợp pháp 8 máy phay cao cấp và một công ty của Na Uy bán máy tính tiên tiến điều khiển loại máy phay đó cho Liên Xô, từ đó Liên Xô có thể chế tạo được tàu ngầm giảm âm tiên tiến, buộc Mỹ và các nước phải bỏ ra 30 tỷ đôla để nghiên cứu chế tạo hệ thống theo dõi tàu ngầm thế hệ mới, để có thể tái lập được ưu thế của NATO trong cuộc chiến chống tàu ngầm. Lại như "vụ kỹ thuật tên lửa", do Liên Xô đã sử dụng kỹ thuật của phương Tây nâng cao xác suất trúng đích của tên lửa có bệ phóng trên mặt đất, khiến NATO buộc phải bỏ ra 30 - 50 tỷ đô la để nghiên cứu chế tạo tên lửa MX mới, thay cho tên lửa có bệ phóng trên đất trước đây và đặt kế hoạch chi thêm 9,1 tỷ USD để bố trí 50 tên lửa MX trên xe lửa, đề phòng Liên Xô phá huỷ các tên lửa MX bố trí cố định. Sau khi xảy ra vụ việc này, KGB đã trọng thưởng những nhân viên và người lãnh đạo chủ yếu làm việc này, gây tác động mạnh trong giới tình báo Liên Xô.